Рыжие лисицы способствуют долгосрочному росту деревьев вблизи арктической границы.

Ожидается, что недавнее потепление климата увеличит рост деревьев и их продуктивность, существенно изменив экологическую функцию и границы северных экосистем. Хотя климат в значительной степени определяет ареал и рост деревьев в любом биоме, различия в условиях микросайта могут влиять на рост в более тонких масштабах. Рыжие лисицы (Vulpes vulpes) встречаются в большинстве наземных экосистем и считаются инженерами экосистем благодаря своей деятельности по разведению нор. Добавление питательных веществ в почву из останков добычи, фекалий и мочи может способствовать росту деревьев в берлогах в субарктических регионах, уменьшая дефицит питательных веществ в почве. Мы исследовали рост деревьев белой ели (Picea glauca), растущих в восьми логовищах рыжей лисицы и на парных контрольных участках на арктической линии деревьев. Радиальный прирост деревьев в берлогах был на 55% выше, чем на контрольных участках в период с 1897 по 2017 год, несмотря на сходство в возрасте деревьев и плотности. Этот усиленный рост был более выражен у молодых деревьев, что согласуется со снижением роста с возрастом среди всех деревьев. Способствуя росту деревьев вблизи линии деревьев, рыжие лисицы могут выступать в качестве горячих точек для размножения деревьев. Хотя воздействие на рост деревьев в значительной степени зависит от пространственного распределения берлог, хищники могут создавать различные микрообитания по всему ландшафту, что приводит к повышению продуктивности растительности, сохраняющейся в течение многих десятилетий.

Структура и функции растительности в северных экосистемах значительно изменились за последние несколько десятилетий в ответ на потепление климата. Повышение атмосферных температур было связано с усилением роста растений, более ранними вегетационными периодами и таянием вечной мерзлоты, что, возможно, способствует увеличению численности кустарников в тундре (Бьоркман и др., 2018; Кропп и др., 2021; Пост и др., 2009). Хотя, по прогнозам, потепление климата приведет к продвижению северных линий деревьев (Greenwood & Jump, 2014; Pearson et al., 2013), недавние исследования дистанционного зондирования показывают, что миграция деревьев в целом сильно варьировалась в разных регионах (Rees et al., 2020; Sniderhan et al., 2021; Timoney & Mamet, 2020). Локальные сдвиги в линии деревьев могут происходить в местах, где рост деревьев усиливается, что приводит к региональной неоднородности на краю линии деревьев. В частности, поскольку бореальные и субарктические наземные экосистемы ограничены N, повышенная доступность N может повысить продуктивность деревьев на северной границе ареала (Sullivan et al., 2015). Также появляется все больше свидетельств того, что растения в этих системах получают большую часть азота через свои микоризные ассоциации (Hobbie & Hobbie, 2006) и что микоризные грибы могут быть весьма вариабельны в своей способности получать доступ к органическому азоту (Clemmensen et al., 2021; Hobbie et al., 2013). Следовательно, необходимо лучшее понимание факторов, влияющих на рост деревьев вблизи линии деревьев.

В глобальном масштабе температура и осадки в первую очередь определяют рост деревьев (Рис и др., 2020; Вудворд и др., 2004). Однако воздействие факторов окружающей среды на рост деревьев часто действует в сочетании друг с другом, что затрудняет прогнозирование их влияния на продуктивность деревьев. Хотя температура влияет на продолжительность вегетационного периода, она также изменяет скорость разложения органического вещества почвы и испарения (Jarvis & Linder, 2000; Sveinbjörnsson et al., 2002), тем самым влияя на рост деревьев с помощью нескольких механизмов. Рост деревьев также может быть затронут в более мелких масштабах из-за микроплощадочной изменчивости органического вещества почвы или доступности питательных веществ. Следовательно, любые факторы, способствующие изменению микроплощадок, могут влиять на производительность деревьев в определенном наборе климатических условий.

Численность и активность животных могут изменять рост деревьев в местном масштабе с помощью различных механизмов (Свейнбьернссон и др., 2002). Поедая внешнюю кору, флоэму и камбиальные ткани деревьев, млекопитающие наносят физический ущерб деревьям (Holtmeier, 2012; Payette, 1987; Sullivan et al., 1993), что может снизить рост и выживаемость деревьев. В частности, зайцы-снегоступы (Lepus americanus) могут снизить темпы расширения северной линии деревьев, просматривая саженцы белой ели (Picea glauca) (Olnes et al., 2017). Крупные копытные также негативно влияют на лесные линии, трусь о деревья, вытаптывая, валяясь и подстилая подстилки, что приводит к эрозии почвы и нарушениям (Holtmeier, 2012). Некоторые позвоночные также косвенно изменяют состав или рост растений, потребляя травоядных животных или влияя на условия обитания и ресурсы. Беспокойство позвоночных также может оказать положительное влияние на рост деревьев, обнажая минеральную почву для посева семян (Tremblay & Boudroau, 2011). Потребляя насекомых, повреждающих листья, некоторые насекомоядные виды птиц косвенно улучшают рост деревьев (Marquis & Whelan, 1994). Изменяя условия почвы, такие как концентрация питательных веществ, некоторые животные могут также создавать благоприятные условия для роста деревьев. Например, бурые медведи (Ursos arctos) могут способствовать росту деревьев, обеспечивая питательными веществами останки лосося в наземных местах обитания (Хильдербранд и др., 1999; Куинн и др., 2018).

Рыжие лисицы (Vulpes vulpes) широко распространены по всему миру (Larivière & Pasitschniak-Arts, 1996) и считаются инженерами экосистем, концентрируя питательные вещества в почве с помощью органических отходов, откладывая остатки добычи и нарушая почву в местах берлог (Godó et al., 2018; Kurek et al., 2014; Lang et al., 2021). Эти действия изменяют состав растительности на берлогах по сравнению с окружающей средой обитания. Ранее мы исследовали влияние гнездования рыжей лисицы на арктической линии деревьев, количественно определяя концентрации питательных веществ в почве, почвенное дыхание, глубину органического слоя почвы и состав растительности на логовах рыжей лисицы и парных контрольных участках (Lang et al., 2021). Почвы на притонах содержали на 81% больше неорганического азота, на 250% больше извлекаемого фосфора и повышенное производство CO2. В берлогах также преобладали требовательные к питательным веществам виды растений, ассоциирующиеся с арбускулярной микоризой, в то время как в районах, не связанных с берлогами, преобладали стрессоустойчивые виды эриковых. В дополнение к влиянию на состав растений, на рост растений также могут влиять улучшенные характеристики почвы. Поскольку лисьи берлоги могут сохраняться в ландшафте и повторно использоваться в течение многих десятилетий (Gallant et al., 2012; Nakazono & Ono, 1987), постоянные последствия деннинга могут иметь долгосрочные последствия для растительных сообществ.

Наша цель состояла в том, чтобы изучить долгосрочное воздействие рыжей лисицы на рост деревьев. Мы исследовали древесные кольца из белой ели, которая образует арктическую линию деревьев в североамериканских бореальных лесах, на берлогах рыжей лисицы и парных контрольных участках. Мы предсказали, что деревья рядом с берлогами выиграют от добавления питательных веществ в берлоги. Изучение продолжительности воздействия оплодотворения рыжими лисицами может не только дать лучшее представление о функциональной роли рыжих лисиц как инженеров экосистемы, но также может быть использовано для понимания роли, которую ограничение питательных веществ оказывает на продуктивность деревьев в лесотундровом экотоне.

Методы

Район нашего исследования расположен в экорегионе низменности Гудзонова залива (58°46′ северной широты и 94°10′ западной долготы) в переходной зоне лесотундра, которая образует экологическую границу на северной/северо–восточной окраине бореального леса (Драге, 1992). Местный климат подвержен влиянию Гудзонова залива, что приводит к коротким и прохладным вегетационным сезонам (Smith et al., 1998). В ландшафте преобладают топи и трясины, перемежающиеся гравийными грядами, отложившимися в результате ледниковой деятельности (Smith et al., 1998). Рыжие лисицы гнездятся на этих гравийных грядах (Roth, 2003), где преобладают открытые хвойные леса, в то время как низменности покрыты большей частью осокой, мхом и лишайником (Ritchie, 1957). Древостои имеют открытые навесы и состоят из трех основных пород деревьев: белая ель доминирует на возвышенностях, где обитают рыжие лисы; черная ель (Picea mariana) доминирует во влажных районах; и тамарак (Larix larcina) рассеян повсюду (Girardin et al., 2005).

В июле 2018 года мы собрали сердцевины деревьев белой ели в том же логове и объединили участки вне логова (контрольные), исследованные в Lang et al. (2021). Центр логова был оценен как средняя точка между двумя крайними норами, а участки вне логова были расположены в 50 м от центра логова. Несмотря на явные различия в растительности и почве в логовищах рыжей лисицы, как в логове, так и за его пределами участки были в остальном экологически сопоставимы (т.е. одинаковая высота, уклон, расстояние до воды и окружающая растительность за пределами мест отбора проб). Эти места представляют собой большинство известных лесных лисьих логовищ на площади 8000 га и были выбраны потому, что они не связаны с человеческим беспокойством.

Мы извлекли сердцевины из пяти ближайших к логову и контрольным участкам деревьев белой ели, диаметр которых превышал 10 см на высоте груди (dbh), в общей сложности из 40 деревьев логова и 40 контрольных деревьев. Все керны были взяты на высоте 30 см над основанием дерева для оценки максимального возраста дерева (Fraver et al., 2011). Мы собрали два ядра на противоположных сторонах каждого дерева, чтобы облегчить перекрестное датирование и получить точное количество колец в случае подавленных / сжатых колец на одной стороне дерева (Speer, 2010). Мы также записали окружность дерева на высоте вырезки сердцевины. Плотность деревьев оценивалась с использованием общего количества деревьев >10 см dbh в радиусе 15 м вокруг центра берлог и парных контрольных участков в августе 2019 года. Затем мы использовали площади поперечного сечения деревьев и плотность, чтобы определить прикорневую площадь, то есть общую площадь ствола на гектар.

Все керны были подготовлены в соответствии со стандартными дендрохронологическими методами (Speer, 2010). Используя микрометр VELMEX UniSlide stage и программу MeasureJ2X, мы измерили ширину колец каждого сердечника (Tardif et al., 2008). Перед измерением мы сопоставили образцы ширины колец, чтобы визуально сопоставить даты кернов, используя как метод списка (Phipps, 1985), так и указательные годы (т.Е. узкие кольца, бледные кольца позднего дерева), ранее определенные для региона (Girardin et al., 2005; Tardif et al., 2008). Затем мы проверили точность измерений и перекрестного датирования с помощью программы COFECHA (Holmes, 1983). Поскольку в некоторых сердцевинах отсутствовала сердцевина, определенный возраст деревьев был минимальным. Поскольку радиальный рост часто незначительно отклоняется между парными ядрами любого данного дерева из-за неравномерного механического напряжения (Speer, 2010), мы усреднили измерения радиального роста за перекрывающиеся годы по двум совпадающим ядрам, чтобы получить единую серию роста для каждого дерева. Самые старые области ядер, где не было перекрывающейся части, были исключены из анализа.

Мы сравнили ежегодный радиальный прирост для берлог и контрольных участков в период с 1897 по 2017 год (период, за который у нас были керны по крайней мере с 10 деревьев из берлог и контрольных участков), используя общие линейные модели со смешанными эффектами в пакете nlme в R (Pinheiro et al., 2019). Ден по сравнению с контрольными сайтами был фиксированным эффектом. Камбиальный возраст дерева (число колец в сердцевине) был включен в качестве ковариата, поскольку рост колец дерева замедляется со зрелостью (Mamet & Kershaw, 2013). Идентификатор дерева, вложенный в идентификатор логова, был включен в качестве случайного эффекта. Мы также включили в модель структуру автокорреляции corAR1, поскольку внутри дерева рост в любой данный год зависит от роста в предыдущем году (Speer, 2010). Модели с автокорреляцией и без нее сравнивались с использованием тестов отношения правдоподобия. Измерения радиального роста (в миллиметрах) были логарифмически преобразованы в соответствии с допущениями модели (линейность и гомоскедастичность). Чтобы изучить реакцию деревьев разного возраста на деннинг, мы разделили деревья со всех участков на молодые (45-90 лет), средние (91-125 лет) и старые (126-180 лет) возрастные категории. Эти классы были выбраны таким образом, чтобы максимально увеличить размер выборки как для логова, так и для контрольных участков. Для каждой модели мы рассчитали вариацию внутри деревьев как разницу между условным и предельным R2 в пропорции к условному R2.

На рост белой ели в районе Черчилля особенно влияет климат в июне и июле (Girardin et al., 2005; Mamet & Kershaw, 2013; Tardif et al., 2008). Использование климатических данных (скорректированная и гомогенизированная температура приземного воздуха и общее количество осадков) с метеостанции Черчилль А (https://www.canada.ca/en /) в период с 1932 по 2011 год мы исследовали ежегодный радиальный рост деревьев в течение этого периода времени, используя линейную модель смешанных эффектов с den и off-den (контроль) в качестве фиксированного эффекта, а а также камбиальный возраст и климатические переменные (средняя температура июня, средняя температура июля и общее количество осадков в июле) в качестве ковариат. Годы с отсутствующими климатическими данными (1999, 2000, 2001 и 2010) были исключены из анализа. Идентификатор дерева, вложенный в идентификатор den, использовался в качестве случайного эффекта, а структура автокорреляции corAR1 была включена в модель. Мы также сравнили среднегодовой прирост (площадь поперечного сечения ствола, разделенная на возраст) между участками den и контроля, используя линейную модель смешанных эффектов с идентификатором дерева, вложенным в идентификатор den в качестве случайного эффекта. Эта же модель использовалась для сравнения возраста деревьев и расстояния до центра участка между логовом и контрольными участками. Мы использовали парные t-тесты для сравнения плотности деревьев и базальной площади между участками логова и за его пределами.

Результаты

Деревья в берлогах имели больший годовой радиальный прирост, чем деревья на контрольных участках, на протяжении всей хронологии радиального роста, то есть с 1897 по 2017 год (F1,78 = 26,190, p < 0,0001 для эффекта обработки; Рисунок 1; Приложение S1: Таблица S1). Вариации внутри дерева составили 58,8% от общей вариации в модели. Усредняя годовой прирост отдельных деревьев с течением времени, деревья в берлогах имели прирост на 55% выше (1,02 ± 0,01 мм/год, среднее ± SE), чем деревья на контрольных участках (0,66 ± 0,01 мм/год). Аналогичным образом, когда рост был усреднен за всю жизнь дерева, годовой прирост был на 90% выше в берлогах (629,9 ± 67.2 мм2/год), чем в контроле (331,9 ± 37,1 мм2/год; F1,78 = 24,633, р < 0,0001). Ежегодный радиальный прирост значительно снижался с возрастом (F1,7051 = 74,183, р < 0,0001), независимо от того, располагались деревья в лисьих норах или нет. Возраст деревьев достоверно не различался между притонами (104 ± 8 лет) и контролем (121 ± 7 лет; F1,78 = 2,881, р = 0,0936). Минимальный возраст деревьев на притонах варьировался от 37 до 209 лет, по сравнению с 47-239 годами на контрольных участках.

При разделении по возрастным классам деревья в берлогах имели рост на 61,2% выше в молодом возрасте (F1,22 = 10,100, р = 0,0044), на 49,9% выше в среднем возрасте (F1,19 = 11,837, р = 0,0027) и на 47,9% выше в старом возрасте. возрастная категория (F1,24 = 10,893, p = 0,0030; Рисунок 2). Камбиальный возраст был значимым предиктором роста в классе среднего возраста (F1,1875 = 78,514, р < 0,0001) и в классе пожилого возраста (F1,3333 = 53,337, р < 0,0001), но не в классе молодого возраста (F1,1410 = 0,038, р = 0,8451). Разделение деревьев на возрастные классы мало повлияло на долю вариаций модели, связанных с отдельными деревьями, с 61,5%, 43,9% и 61,8% в классах молодого, среднего и старого возраста, соответственно, связанных с отдельными деревьями.

Когда климатические ковариаты были включены в модель в качестве фиксированных эффектов, деннинг (F1,78 = 23,622, p < 0,0001 для эффекта лечения), средняя температура июня (F1,5109 = 170,260, p < 0,0001), средняя температура июля (F1,5109 = 283,386, p < 0,0001) и Общее количество осадков в июле (F1,5109 = 10,800, p = 0,0010) положительно повлияло на радиальный рост, в то время как возраст отрицательно повлиял на рост с течением времени (F1,5109 = 167,091, p < 0,0001), поскольку рост замедляется со зрелостью. Включение структуры автокорреляции значительно улучшило все модели годового радиального роста (р < 0,0001 согласно тестам отношения правдоподобия).

Базальная площадь существенно не отличалась между берлогами (11,6 ± 2,2 м2/га) и контролем (7,5 ± 1,9 м2/га; t6 = -1,210, p = 0,2719). Однако увеличение размера нашей выборки с 8 до 15 парных участков позволило бы достичь достаточной мощности (0,800) для обнаружения значительной разницы в базальной области при том же размере эффекта (0,768). Этот анализ мощности предполагает, что базальная площадь может быть больше на плотах, учитывая более высокий радиальный рост, чем на контрольных участках. Плотность деревьев не различалась между притонами (362 ± 61 дерево/га) и контролем (320 ± 52 дерева/га; t6 = -0,451, p = 0,6680). Аналогично, расстояние от каждого дерева до центра участка не отличалось между берлогами (8,8 ± 0,6 м) и контролем (8,4 ± 0,7 м; F1,76 = 0,237, p = 0,6279).
обсуждение

Наше исследование показывает, что деннинг рыжей лисицы оказывает положительное и устойчивое влияние на рост белых елей на арктической лесной линии. Радиальный рост деревьев определяется сложными взаимодействиями между переменными окружающей среды и характеристиками древостоя (Ваганов и др., 2006). В соответствии с другими исследованиями, температура и осадки положительно увеличили рост деревьев в нашем регионе исследования (Boonstra et al., 2008; Girardin et al., 2005; Mamet & Kershaw, 2013). Тем не менее, на рост деревьев также могут в значительной степени влиять условия обитания и ресурсы меньшего масштаба (Fitzpatrick et al., 2020). В каждой из наших моделей деннинг был значимым фактором, предсказывающим ширину кольца, с более высоким радиальным ростом белой ели на берлогах в период с 1897 по 2017 год на treeline, несмотря на сходство плотности деревьев, климата и возраста на всех участках. Наша предыдущая работа показала, что в логовищах рыжей лисицы преобладали высокие, прямостоячие кустарники, травы и сорняки, в то время как на контрольных участках в основном преобладали распростертые кустарники, что мы объяснили более высокими концентрациями питательных веществ в логовищах (Lang et al., 2021). Питательные вещества, добавленные рыжими лисицами, вероятно, также привели к более высокому радиальному росту, наблюдаемому у белой ели. Аналогичная реакция была обнаружена в эксперименте по внесению удобрений Boonstra et al. (2008), где радиальный рост белой ели увеличился на 9-48% по сравнению с контрольными участками. Это исследование также выявило положительную реакцию роста на летнюю температуру, что согласуется с нашим исследованием. Несмотря на усиленный радиальный рост за счет NPK-удобрения, Boonstra et al. (2008) обнаружили, что для поддержания усиленного радиального роста требовалось постоянное внесение удобрений, поскольку ширина кольца уменьшалась сразу после окончания дополнительного удобрения.

Хотя лисы часто десятилетиями используют одни и те же места обитания, в некоторые годы они могут отсутствовать в берлогах. Гараджехдагипур и др. (2016) обнаружили, что концентрации питательных веществ в почве в берлогах песца (V. lagopus) оставались неизменно выше, чем на контрольных участках, даже в те годы, когда лисы не занимали берлоги. Это открытие предполагает, что обогащение питательными веществами может переноситься из года в год. Таким образом, способность кернов деревьев предоставлять годовую информацию о гнездовой активности рыжей лисицы может быть ограничена. Рыжие лисы обитают в этом районе по крайней мере с 1733 года (Робсон, 1752). Берлоги в этом исследовании были впервые выявлены в 1994 году (Roth, 2003), но наши результаты показывают, что деревья, растущие на местах берлог, имели более высокий рост еще в 1897 году, что позволяет предположить, что берлоги, возможно, были заняты, по крайней мере периодически, с тех пор.

Суровые экологические факторы, такие как ветер, снег и недостаток питательных веществ, обычно ограничивают рост деревьев в арктической зоне, что приводит к задержке роста деревьев с задержкой образования шишек (Grace et al., 2002; Kambo & Danby, 2018). Улучшенные условия выращивания рыжих лисиц могут увеличить количество новых деревьев на арктической лесной линии. Кучерави и соавт. (2021) обнаружили, что деревья на притонах давали больше шишек в ненастные годы по сравнению с деревьями на контрольных участках. Поскольку производство шишек положительно коррелирует с высотой дерева (Bronson, 2020), более высокие темпы роста могут также способствовать производству шишек в более молодом возрасте на участках с берлогами. Хотя мы не обнаружили разницы в плотности зрелых деревьев, дальнейшее изучение наличия и роста саженцев в логовищах рыжей лисицы может дать дополнительное представление о роли рыжей лисицы в наборе деревьев на арктической линии деревьев. Если улучшение характеристик деревьев на арктической лесной линии приведет к увеличению набора и укоренения саженцев, то рыжие лисы в конечном счете могут сыграть свою роль в продвижении лесной линии. Поскольку последствия берлоги сильно локализованы, местоположение и плотность берлог рыжей лисицы в регионе играют большую роль в определении того, может ли быть затронуто положение линии деревьев и где именно. Таким образом, воздействие на расположение деревьев, вероятно, будет наибольшим в районах, где берлоги рыжей лисицы более многочисленны.

Обитая в переходной зоне между двумя экосистемами, рыжие лисицы последовательно влияют на почвенные ресурсы. В то время как деннинг влияет на состав и рост растений, он также, вероятно, влияет на других членов сообщества. Например, на видовой состав воробьиных птиц может положительно повлиять увеличение видового богатства и объема растительности вблизи субарктической линии деревьев (Lewis & Starzomski, 2015). Таким образом, увеличение роста деревьев в местах берлог может улучшить условия обитания и ресурсов за счет улучшения возможностей для добывания пищи, сидения на насестах и гнездования птиц, а также других древесных видов.

Наше исследование подчеркивает важность хищников в Субарктике, помимо трофического воздействия, благодаря их роли инженеров экосистем. Экосистемные инженеры часто рассматриваются с точки зрения пространственного масштаба их воздействия, однако при оценке их воздействия следует в равной степени учитывать временной масштаб (Hastings et al., 2007; Petrosillo & Zurlini, 2016). Подобно бобрам (Castor canadensis), где последствия строительства плотин могут навсегда сместить лесные прибрежные зоны в луговые экосистемы, несмотря на то, что плотины заняты в среднем всего 4 года (Hastings et al., 2007), последствия гнездования рыжей лисицы могут распространяться далеко за пределы продолжительности жизни одной отдельной лисицы. Как пространственное распределение деятельности по разведению хищников по всему ландшафту, так и продолжительность их воздействия являются важными факторами, которые следует учитывать для лучшего понимания функционирования экосистем, особенно на арктической лесной линии. Учитывая возросшую продуктивность деревьев на участках с логовищами, необходимы дальнейшие исследования, чтобы определить, являются ли места с логовищами горячими точками для набора деревьев и расширения линии деревьев.

Это исследование было поддержано грантами Совета по естественным наукам и инженерным исследованиям Канады (Гранты Discovery Джеймсу Д. Роту, Жаку К. Тардифу и Джону Х. Маркхэму, а также Канадской стипендией для выпускников [магистров] Джессике А. Лэнг), Канадской ботанической ассоциации (Северный исследовательский фонд Лори Консул Джессике А. Лэнг), Университет Манитобы (Программа поддержки полевых работ Джеймсу Д. Роту и Джону Х. Маркхэму, а также стипендия для выпускников и премия Оукса-Риве за исследования в области аборигенов и окружающей среды Джессике А. Ланг), Центр изучения Севера имени Черчилля (Северный исследовательский фонд) и Общество дикой природы (награды Канадской секции и Отделения Манитобы за студенческие поездки). Авторы благодарят Франса Конкиатори за помощь в лаборатории дендроэкологии и сотрудников Центра северных исследований Черчилля за помощь в течение всего полевого сезона. https://esajournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/ecs2.4236?utm_source=nautilus-newsletter&utm_medium=email&he=email